Diese historische bischöfliche Kirche, die im National Register of Historic Places aufgeführt ist, wurde von Benjamin Henry Latrobe, dem in Großbritannien geborenen Architekten des US Capitol Building, entworfen. Diese neoklassizistische Kultstätte, die als „Kirche der Präsidenten“ bezeichnet wird, weil sie seit James Madison jeden Präsidenten in ihren Kirchenbänken beherbergt hat, war nach dem Weißen Haus das zweite Gebäude am Lafayette Square.
St. John's wurde 1816 fertiggestellt und verfügt über Dutzende komplizierter Buntglasfenster sowie einen hölzernen Kirchturm mit einer fast 1.000 Pfund schweren Glocke, die Paul Reveres Sohn Joseph 1822 in seiner Gießerei in Boston gegossen hat. Die Glocke von St. John erinnerte an die Glocke von Revere während der amerikanischen Revolution und diente einst als Alarm für die umliegenden Stadtteile.